Pendant ses études à l'académie Tensei, Hiiro Ryûgasaki acquiert un mystérieux smartphone sur lequel est installé le très populaire jeu de cartes Shadowverse ! Rencontrer de nouveaux adversaires, participer à des tournois majeurs, tisser des liens avec des amis, Shadowverse entraîne Hiiro vers toutes sortes de nouvelles expériences qui lui permettent ”d'évoluer"...

Shadowverse Flame met en scène un nouveau protagoniste, Light Tenryu, et son histoire se déroule au collège Shadovar, un établissement qui forme les joueurs professionnels du jeu Shadowverse. Light Tenryu, un étudiant transféré, décide de rejoindre "Seventh Flame", l'un des sept clubs de Shadovar. Cependant, Seventh Flame est sur le point de fermer ses portes en raison d'un manque de membres ! Afin d'éviter la disparition du club, Light décide de chercher de nouveaux membres. Mais ce qui l'attend, ce sont de puissants rivaux qui contrôlent une grande variété de cartes...